同年の悲劇的なシカゴ戦争では、オートボットはディセプティコンの侵略を撃退することに成功しましたが、同時に地球上の人々が彼らに対する正当な信頼と尊敬を失う原因にもなりました。 CIAによって結成された「トゥームウィンド」部隊は、すべてのトランスフォーマーを無差別に狩り出し、しばらくの間、すべてのオートボットとディセプティコンが地球上から姿を消しました。ある日、テキサスに住む落ち目の機械発明家ケイド・イーグル（マーク・ウォールバーグ）は、眠っていたオートボットのリーダー・エンジンが使われていたトラックのフロントを買い戻した。匂いを嗅いだトゥームウィンド軍が押し寄せた。目覚めたオプティマス・プライムはケイド一家を救出し、各地に散らばるオートボットと接触した。一方、トランスフォーマーの残骸から変身の秘密を知った狂った人間の科学者たちは、メガトロンから生まれた人造キングコング、そして死神を作ろうとした。新たな危機が到来し、地球はさらなる大惨事に直面している…。