ペギー・カーター (ヘイリー・アトウェル) はキャプテン・アメリカのガールフレンドであり、特別短編映画「エージェント・カーター」の主人公です。 1946年（映画「キャプテン・アメリカ」の物語が終わった後）、ペギー・カーターの平穏な生活は完全に壊れました。海外で戦った兵士たちが帰国したとき、カーターは彼女が完全に無視されていることに気づきました。秘密組織SSR（戦略的科学予備軍、戦略的科学予備軍）に加わった彼女は、管理職としてきちんと仕事をすること、ハワード・スタークの秘密任務を遂行すること、そして独身のアメリカ人女性であることの3つのバランスを見つけなければなりません。彼女は、人生で愛した唯一の男、スティーブ・ロジャース (キャプテン・アメリカ) が死んだと思っていました...彼が今この瞬間に氷の中に閉じ込められていることを、どうして彼女は知ったのでしょうか!同時に、悪の組織ゾディアックは依然として世界の平和と安定を密かに破壊しており、ペギー・カーターは全力でそれと戦わなければなりません。