かつて、海上から謎の敵「セイレーン」が人類に猛攻を仕掛けてきた『アズールレーン』の少女たちは、鋼の意志を頼りに果敢に敵を倒し、人類を守った。しかし、時が経つにつれ、アズールレーンは考え方の違いから徐々に分裂していき、「レッドアクシズ」と呼ばれる一大対立陣営が出現した。 「グレイゴースト」と呼ばれる最強のヒーローカンパニー（CV：石川由依）、日々戸惑いながらも大事な場面で意外と助けてくれるラフィ（CV：長曽まりあ）、幼いながらも大人で思いやりのあるバンブルビー。強気だが心優しいハーマン（CV：伊藤飛鳥）、激動の現状に直面する彼女たちが再び戦場に駆り出されたとき、何が起こるのか？